Датой зарождения Сектора истории древнерусского искусства можно считать 1959 г., когда по инициативе В. Н. Лазарева в составе Сектора изобразительного искусства, которым он тогда руководил, была образована Группа по изучению древнерусского искусства. Ее образование явилось своеобразным результатом деятельности по подготовке и изданию (под руководством И. Э. Грабаря и В. Н. Лазарева) «Истории русского искусства», проекта 1940–1950-х гг., первые четыре тома которой были посвящены древнерусскому искусству . Первоначально в Группу, помимо возглавившего ее В. Н. Лазарева, вошли О. И. Подобедова, М. А. Ильин, В. В. Косточкин, А. В. Рындина и чуть позже Г. Н. Бочаров. Формально не являясь членом этого образования, активное участие в его деятельности почти с самого начала и до конца жизни принимал В. П. Выголов.
В 1960 г. после ухода В. Н. Лазарева в МГУ (тогда же вместе с ним на преподавательскую работу в МГУ ушли М. А. Ильин и ряд других сотрудников), Группу возглавила О. И. Подобедова. В 1963 г. по инициативе и под редакцией В. Н. Лазарева и О. И. Подобедовой был опубликован первый сборник статей «Древнерусское искусство» . С его выходом в свет были связаны два важных события — Группа по изучению древнерусского искусства была преобразована в Сектор древнерусского искусства, бессменным руководителем которого до 1987 г. оставалась О. И. Подобедова. Тогда же было принято решение сделать сборники «Древнерусское искусство» периодическим изданием.
В актив авторов, сплотившихся вокруг Сектора, принимавших участие в подготовке и обсуждении материалов сборников и публиковавшихся в них, входили крупные ученые: Н. Г. Порфиридов, Г. К. Вагнер, М. А. Ильин, Н. Н. Воронин, Н. А. Демина, М. М. Постникова-Лосева, С. Т. Шмидт, П. А. Раппопорт, Г. М. Штендер, С. С. Подъяпольский и др. Позднее в него вошли молодые ученые А. И. Комеч, О. С. Попова, Г. В. Попов.
Публикацией сборников научных статей «Древнерусское искусство» уже с самого начала деятельность Сектора не ограничивалась. О. И. Подобедова задумала издание еще нескольких серий научных трудов. Одна из них представляла собой сборники работ выдающихся отечественных исследователей древнерусского искусства, ранее не публиковавшихся и сохранявшихся либо в архивах, либо ставших библиографической редкостью. Первой книгой этой серии стал том статей И. Э. Грабаря «О древнерусском искусстве», вышедший в свет в 1966 г. Другая серия — цикл малых монографий сотрудников Сектора, посвященных проблемам и темам, не нашедшим еще должного освещения в научной литературе. Ее открыла книга Э. С. Смирновой, в то время еще работавшей в Государственном Русском Музее, и в 1970 г. перешедшей на работу в Сектор. После нее появились монографии Г. Н. Бочарова, О. И. Подобедовой, Г. В. Попова, (пришедшего в сектор в 1966 г.), Н. А. Деминой (работавшей в Секторе с конца 1960-х до середины 1970-х гг.), А. В. Рындиной, А. И. Комеча (пришедшего в Сектор в 1980 г.), М. А. Орловой (в Секторе с 1971 г.), И. А. Стерлиговой (работающей в Секторе с 1976 г.), В. П. Выголова, Л. И. Лифшица (в Секторе с 1987 г.), А. С. Преображенского.
Начиная с 1970-х гг. по инициативе О. И. Подобедовой одним из основных направлений деятельности Сектора становится подготовка и издание новой серии «Центры художественной культуры средневековой Руси», издания, в котором сочетаютмя углубленные научные исследования с каталогами публикуемых произведений. В 1976 г. вышел первый том серии, подготовленный Э. С. Смирновой «Живопись Великого Новгорода середины XII — начала XV вв." С тех пор издание этой серии стало регулярным. В ней вышли еще две книги Э. С. Смирновой, том, подготовленный Г. В. Поповым и А. В. Рындиной, том, завершенный И. А. Стерлиговой после Г. Н. Бочарова, два тома М. А. Орловой, том, подготовленный Л. И. Лифшицем, В. Д. Сарабьяновым, Т. Ю. Царевской.
Еще одним важным направлением деятельности Сектора является организация международных конференций, тематика которых связана с изучением древнерусского и византийского искусства, которые позволили установить сотрудничество с наиболее известными исследователями средневекового искусства, с коллегами не только из России, но и Грузии, Армении, Украины, Болгарии, Сербии, Греции, Италии, Австрии, Германии, Франции и др. Материалы конференций служили основой очередных сборников «Древнерусское искусство». В 2013 г. Сектором была проведена юбилейная международная конференция «Итоги и перспективы. 1963 — 2013 гг.»
Начиная с 2000 г. основным направлением деятельности Сектора являлась подготовка к изданию первых девяти томов новой «Истории русского искусства», которые посвящены древнерусскому искусству. Первый том — «Искусство Киевской Руси IX — первая половина XII века» увидел свет в 2007 г., первая часть второго тома — «Искусство 20-60-х годов XII века» — в 2012 г. В 2014 г. должны быть опубликованы еще два тома, посвященные древнерусскому искусству.
В настоящее время в Секторе Древнерусского искусства работают: доктор искусствоведения А. Л. Баталов, доктор исторических наук Л. А. Беляев, старший научный сотрудник Э. Н. Добрынина, доктор искусствоведения А. Ю. Казарян, доктор искусствоведения Л. А. Лифшиц, доктор искусствоведения Т. М. Кольцова, доктор искусствоведения М. А. Орлова, кандидат искусствоведения А. С. Преображенский, кандидат искусствоведения В. Д. Сарабьянов, доктор искусствоведения Э. С. Смирнова, кандидат искусствоведения И. А. Стерлигова, кандидат искусствоведения Ю. В. Тарабарина, доктор искусствоведения Т. Ю. Царевская.